共有コミュニティ効果と非効果 - 南通組織消耗品有限公司

Communications Biology volume 6、記事番号: 565 (2023) この記事を引用

1296 アクセス

33 オルトメトリック

メトリクスの詳細

多くの適応度を媒介する形質、特に発育が長引く長命動物の遺伝メカニズムは、依然として十分に解明されていない。私たちは、170頭の野生チンパンジーから採取した6,123個の尿サンプルを用いて、長生きする霊長類の生存の確立された予測因子であるコルチゾールレベルの変動に対する遺伝学、非遺伝的母性影響、および共同体共有効果の寄与を調べた。コルチゾールレベルには長年にわたり一貫した個人差があるという証拠があるにもかかわらず、グループ間の効果の方がより影響力があり、この形質の変動に圧倒的に貢献しました。集団内の変動に焦点を当てると、非遺伝的母親の影響は平均コルチゾールレベルの個人差の8%を占め、これはゼロと区別がつかない遺伝的要因に起因するものよりも大幅に大きかった。これらの母親の影響は、生理機能の形成における共有環境の主な役割と一致しています。チンパンジー、そしておそらく長い生活史を持つ他の種にとって、重要な生理学的形質の形成においては、遺伝的継承よりもコミュニティと母親の影響の方が関係があるようです。

脊椎動物では、視床下部-下垂体-副腎（HPA）軸を介して分泌されるコルチゾールなどの糖質コルチコイド（GC）が、内因性および外因性ストレス要因に対する代謝、免疫、および行動反応の媒介を介して恒常性を促進します1、2、3。この多面的かつ動的な役割の結果として、HPA 軸の活性化と GC 分泌の制御は、動物が環境の変化にどのように適応するかを理解しようとしている生態学者や進化生物学者にとって幅広い関心を集めています 4,5,6,7。外部および内部の刺激に対する HPA 軸の活動の柔軟性にもかかわらず、HPA 軸の活動と環境刺激に対する反応性には一貫した個人差があることが多くの研究で実証されています8。 HPA軸制御の個人間の変動は免疫機能の変動に関連しており、フィットネス結果の変動を予測することができます5、9、10、11。例えば、ヒヒとハイイロマウスキツネザルの両方において、HPA 軸活性が一貫して上昇している個体は、HPA 軸活性が低い個体よりも生存成績が悪く、寿命が大幅に短くなります 9,12。 HPA 軸の活性と制御における個人差がフィットネスに大きく影響することを考えると、これらの GC 表現型の形成における遺伝学、経験、環境の相対的な役割を理解することは、生理学的可塑性の進化を解読する鍵となります 5,13。

ヒト双生児の研究の結果は、コルチゾールレベルの変動の 60% が遺伝的影響によって説明できる可能性があることを示しています 14、15、16、17。ヒトにおける双子の研究は、コルチゾールレベルの遺伝的調節を明らかにする上で重要である一方、短期間のサンプリングに関連する問題18、19、20、および個人レベルおよび環境レベルの要因に関して入手可能な情報が限られているため、多くの場合制限されています。人間の研究では、遺伝的影響の推定値内で混同されています19、21、22。遺伝子と環境の相対的な寄与がヒトのコルチゾールレベルやその他の健康関連要因の変動と関連して評価されている場合、研究者は遺伝学と比較して共有家族環境の影響がより大きいことを発見することがよくあります（例えば、参考文献20）。しかし、これらの人体研究では、これらの家族への影響が親の影響や、家族が置かれているマクロ環境（例えば、より広範な社会経済環境など）の産物であるかどうかを明らかにできないことが依然として多い18、20、21、22。

ヒト以外の動物（以下、動物）の研究は、研究者が異種養育などの実験手順を使用したり、共通の環境影響をより適切に説明するためにモデリングに適切な環境変数を含めたりできるため、ほとんどの人間の研究よりも制約が少ないです23、24、25。 26、27。前述の人体研究と同様に、動物文献では、遺伝的遺伝が GC 表現型の形成に明確な役割を果たしていることが示唆されており、これらの研究ではコルチゾールパターンの変動の平均 30% が遺伝的影響によって説明されています 23,24,25,26。 27. しかし、この研究は主に短命な種に焦点を当てています23、24、26、27。 (ただし、参考文献 25 を参照)。したがって、ヒトでの研究を超えて、長期にわたる親の世話によって他の長命種において GC 表現型がどのように出現し維持されるのかについては、比較的ほとんどわかっていません。 GC 表現型の変異に対する遺伝学、親の影響の微環境、およびより広範な社会生態学的マクロ環境の相対的な寄与を決定することは、進化生態学における重要なテーマです。それは、生活史の適応としての長期にわたる発達の進化と、その延長された個体発生段階における非遺伝的な親の影響と可塑性の重要性を理解するのに役立ちます。

親、特に母親の影響は、コルチゾールやその他の GC レベルの制御を含め、表現型形質の変動の主要な進化的要因として認識されています 28。げっ歯類の実験研究では、妊娠中および産後の子の飼育中の母親のコルチゾールレベル、および母親と子との相互作用の割合はすべて、子のコルチゾールレベルと反応性の予測因子です29、31、34。げっ歯類の研究では、母性の影響が GC 受容体プロモーター領域の DNA メチル化などのエピジェネティックなプロセスを介して起こり、ストレス因子に対する応答性の変化につながる可能性も示唆されています 29,32,34。コルチゾール分泌と反応性に対する母体の影響の役割に関する霊長類の研究では、実験的な分離または自然発生的な母体喪失による母体剥奪パラダイムが一般的に採用されてきました 29,30,33。ここで、母体喪失はコルチゾールレベルの上昇または日内リズムの変化と関連している 30 が、これらの影響は必ずしも成人期まで続くわけではありません 30,33。同様に、ヒトの研究では、コルチゾール制御に対する母体の影響の試験では、母体または幼少期のネガティブな環境（例えば、精神的または身体的健康状態の悪化、社会経済的地位の低さ、または母体の喪失（参考文献 29 で概説）など）の影響が古典的に検査されています。ここで、母体の喪失または母体の状態に関連する幼少期の逆境は、子のHPA活性の上昇と関連しており、一部の人では成人期まで持続する可能性があります。したがって、長命の哺乳類におけるコルチゾール制御に対する母親の影響について私たちが知っていることの多くは、操作されたおよび/または極端な母親の環境の研究から得られています。

私たちの研究では、野生チンパンジーのコルチゾール表現型の変動に対する、環境的、遺伝的、および非遺伝的母親の影響（以下、母親の影響）の相対的な寄与を調査します。チンパンジーは長命な種であり、妊娠期間は約 8 か月であり 35、未熟な状態での依存関係は少なくとも 10 年間続きます 36。その中で、成長、社会的発達、生存、および将来の生殖成功に母親の影響があるという新たな証拠が明らかになってきています 37。 38、39、40。チンパンジーは高度な核分裂・融合ダイナミクスのある社会に住んでおり41、成体は長年にわたり比較的安定した社会的表現型を持ち42、特定の成体メス、したがって母親は他の個体よりも一貫して社交的で社交的である43。したがって、母親の社会的特徴は、成人前の子どもの社会環境を形成する重要な要素である可能性があります。したがって、出生前および出生後の両方の段階において、母親の要因が内分泌表現型を形成する可能性がある長い期間があり、チンパンジーではそれが成人期を通じて持続する可能性があります。

5 つの異なるコミュニティと 2 つの亜種 (西洋種、Pan troglodytes verus と東部、Pan troglodytes schweinfurthii) からの 170 人の成人と未熟な男女のデータセットを使用して、確立された手法と混合効果モデルを適用して分散を分割し、野生チンパンジーにおけるコルチゾールレベルの再現性と遺伝性44,45。再現性係数を使用すると、コルチゾールレベルの個人差のレベルを定量化し、それが選択の対象となるかどうかを定量化できます 44。一方、遺伝率推定値は、この形質の個人差の生成における環境、親、および/または遺伝的要因の相対的な寄与を示します 45。

形質の再現性は、一貫した個人差によって説明される形質、ここではコルチゾールレベルの分散の割合として定義されます44。多くの野生動物集団では、環境の不均一性により GC レベルの個体内変動が増加し、個体間の差異が隠蔽され、形質の再現性が隠蔽される可能性があります 8,46,47,48。その結果、より最近の研究では、環境勾配、つまり GC 反応規範に応じて個人の GC 分泌がどの程度変化するかに焦点を当て始めています 13,49,50。この枠組みの下では、反応ノルムの再現性とは、環境に対する平均的な反応（反応ノルム切片）と環境に対する可塑性（反応ノルムの傾き）の個人差によって説明される分散の割合を指します50。したがって、反応ノルム切片と傾きの遺伝率推定値は、それぞれ平均反応と環境に対する可塑性の形成における環境要因、親要因、および/または遺伝的要因の相対的な寄与を反映しています51,52。遺伝率推定値は個人間の変動に対する環境/遺伝的/親の寄与のみを反映していることに注意することが重要です。つまり、形質には遺伝的根拠がある可能性があり、たとえば形質に集団内でばらつきがない場合、遺伝率推定値は 0 になります 53。

ヒトと同様にチンパンジーにおいても、概日コルチゾール反応は十分に説明されている反応標準です。レベルは睡眠中に徐々に上昇し、その後起床時にピークに達し、その後 1 日を通じて低下します 54,55。チンパンジーのコルチゾールに関する多数の研究において、一日の時間帯（概日リズム）はコルチゾールレベルの最も一貫した環境予測因子の 1 つであり 30,49,54,56,57,58 、再現性と遺伝性の観点から調査する有望な反応基準となっています。。私たちの研究では、2段階のアプローチを採用し、まず概日反応規範の再現性を確立し、次にこれらの反応規範の個人差に対する遺伝性の寄与を調べます。チンパンジーはこのテーマにとって興味深い研究種です。この長命な哺乳類にとって生涯にわたるサンプリングは困難ですが、この種のコルチゾールレベルの変動に影響を与える社会生態学的要因の多くは確立されています56、57、59、60、61、62。したがって、統計モデルでこれらの要因を説明して制御することができ、発育と母性が長期にわたる野生の長命哺乳類におけるコルチゾールレベルと概日反応基準に対する遺伝的、母性的、および環境的影響の相対的な寄与の確実な推定値を提供できます。お手入れ。

チンパンジーで観察された長期にわたる母親への依存 37,38,39,40 と、ヒトにおける概日コルチゾール反応の遺伝的調節の証拠 14,15,16,17 を考慮すると、遺伝的および非遺伝的母親の影響の両方が変動に大きく寄与すると予想されました。野生チンパンジーのコルチゾールパターン。

尿と糞便のサンプルは、5 つのチンパンジーコミュニティのあらゆるライフステージ (2 ～ 53 歳) の個体から収集されました。各尿サンプル（n = 6123 サンプル）について、液体クロマトグラフィータンデム質量分析法（LCMS63;）を使用してコルチゾールレベルを定量化し、各サンプルの比重（SG）を使用して尿中の水分含有量の変動を補正しました64。したがって、尿中コルチゾールレベルを ng コルチゾール/ml SG として報告します。糞便サンプルから、2 段階増幅法を使用して、19 のマイクロサテライト遺伝子座 (per65) を含む DNA 抽出物の遺伝子型を特定しました。

これらの遺伝子型を母と子の二対関係の行動観察と組み合わせることで、159 人の名前付き母親と 50 人の名前付き父親を含む家系図を生成することができました。 310 人の子には母親がわかっており、185 人の子には母親と父親の両方がわかっていました。概日コルチゾール反応を測定するための厳格な基準に従って (以下を参照)、この家系からの 170 人の個体を最終的なデータセットに含めました。表 1 は、血統およびグループごとのサンプリングを示しています。合計で、64 頭の母親と子供、42 頭の父親と子供のペアがサンプリングされました。図 S1 と S2 は、私たちの研究における尿中コルチゾール値を持つ個人の家系図を示しています。

我々は、ガウス誤差構造を備えた線形混合効果モデル（LMM）を使用して、尿中コルチゾール濃度の調整された再現性、つまり条件効果を与えた場合の個人差に起因する分散の割合をテストしました44,66。尿中コルチゾール濃度の主要な予測因子 (対称的な分布を実現するために対数変換) は時刻であり、これを各サンプルの深夜からの連続的な時間値に変換しました。

再現性分析のために、同一の応答と固定効果を持つがランダム効果構造が異なる 3 つのモデルを適合させました (含まれる変数の完全な正当性については、表 2 および「方法」を参照)。ヌルモデルには、次の変量効果のみが含まれていました。グループ (「グループ」) 内の社会生態学の変動を説明する因子変数、グループのアイデンティティとサンプリング年 (「グループ年」と呼ばれる) で構成されるグループ内の時間的変動を説明する因子")、およびさまざまな研究プロジェクトからプールされているサンプルを説明する変数 (「プロジェクト ID」)。後者の場合、すべてのプロジェクトはサンプルの収集と分析に関して同じプロトコルに従いますが、プロジェクトが異なれば、サンプリングされた個人やコンテキストに対して異なる優先順位を持つ可能性があるため、このような偏りを説明するためにこのランダム効果が含まれています。

個人切片モデルには、個人のアイデンティティに対するランダムな切片と、個人のアイデンティティとサンプリング年（「ID 年」と呼ばれる、尿中コルチゾール濃度の年内および年間の形質再現性を比較するために使用されます。以下を参照）で構成されるダミー変数が追加されました。。最後に、個人の反応規範モデルは、個人のアイデンティティと ID 年のランダム効果内に時刻のランダムな傾きが含まれていることを除いて、個人の切片モデルと同一でした。以前の研究では、研究集団における時刻の二次項の再現性がより高いことが判明しました49。したがって、潜在的な概日応答をモデル化するために、一次項と二次項の両方として時刻を含めました。

これらすべての再現性モデルに、尿中コルチゾールレベルに影響を与えることが以前に示されている固定効果変数を含めました (詳細については、表 2 および「方法」を参照)。コルチゾールレベルの概日応答を最もよくモデル化するために、時間帯の一次項および二次項との相互作用にすべての固定効果を含めました。

私たちは、モデル比較アプローチとリーブワンアウト交差検証 67 を使用して、個人のアイデンティティに対するランダム切片 (個人切片モデル) または時刻の一次効果および二次効果に対するランダムな傾き (個人反応規範モデル) の追加が、各モデルの予測力。これは、平均コルチゾールレベルの個人差または時間帯に対するコルチゾール可塑性の個人差が、それぞれコルチゾールレベルの変動をうまく説明できるかどうかを示していると考えられます。個人識別にランダムな切片を含めることについては強い支持が得られましたが、個人識別内のランダムな傾きを含めることについては弱い支持が得られました。ほとんどのモデル比較では、切片のみのモデルが反応規範モデルよりも好まれました (表 S1)。ただし、予想される予測密度には通常わずかな差があります。私たちの研究対象が平均コルチゾールレベルと概日反応基準の両方にあることを考慮して、その後の分析には個人のアイデンティティ内のランダムな傾きを含めました。

分散を分割して比較するための確立された公式を使用して (完全な詳細と方程式については「方法」を参照 49、51、52)、個別の反応規範モデルから、年内 (つまり短期) 形質再現性推定値を計算しました (分散は次の式で説明されます)。 ID 年変数）は 0.07（95% 信頼区間 = 0.01, 0.13; 表 3）、年間（つまり長期）形質再現性推定値（個人の同一性によって説明される分散）は 0.04（95% 信頼区間 = 0.01）、０．０７；表３）。我々は、概日反応ノルム切片、すなわち時間帯の影響を考慮した平均コルチゾールレベルにおける一貫した個人差の実質的な裏付けを見出し、反応ノルム切片の再現性推定値は0.53（95％信頼区間 = 0.34、0.69、表3）でした。線形および二次時間勾配の平均反応ノルム再現性推定値はそれぞれ 0.17 および 0.28 であり、これらの表現型の分散のかなりの部分が個人差に起因することが示唆されました。ただし、これらの推定値には大量の不確実性が伴い、両方の傾きの下限信頼区間は 0 に近づきました。

成人雄チンパンジーを対象とした以前の研究（我々の今回の研究に個体が含まれていたデータセット）では、この表現型における一貫した個体差の強力な証拠があったことを考えると、概日傾きに個体間差が明らかに存在しないことは予想外であった49。したがって、データセットに成人女性と未熟児が含まれていることが反応ノルムの再現性の傾き推定の不確実性に寄与しているかどうかを調べるために、個別の人口統計 (成人男性、成人女性、未熟児) ごとに再現性分析を実行しました。モデル構造は各人口統計で同一でしたが、男性モデルには優勢ランクの連続変数が含まれ、成人女性モデルには生殖状態のカテゴリ変数（授乳中または周期）が含まれ、性別を示すカテゴリ変数が含まれていた点が異なります。は未成熟モデルに含まれていました（これらの人口統計の多くの個人の優勢情報が不十分であるため、女性モデルと未熟なモデルの優勢ランクは含めませんでした。詳細については「方法」を参照してください）。補足資料の図。 S3〜S5は、各人口統計の概日コルチゾール応答を示し、表S2〜S9は、各人口統計の個々の反応規範モデルの固定効果とランダム効果のモデルの要約を提供します。すべての人口統計において、反応ノルムの再現性の傾き推定値には依然として高い不確実性が観察されました (表 3)。 Sonnweber et al.49 と一致して、人口統計全体および人口統計内で、反応規範切片における一貫した個人差に対する強い支持が一般的に見つかりました。成人男性と女性の反応ノルム再現性切片推定値は明らかにゼロではありませんでした (表 3)。未成熟個体の場合、推定値は高かった (0.43) ものの、CI 範囲は非常に広く、不確実性が示唆されました。

我々は、確立された「動物モデル」アプローチ 45 を実装することにより、尿中コルチゾールレベルと概日コルチゾール反応の遺伝率を推定しました。このアプローチは、混合効果モデルで分散を分割することにより、形質における相加的な遺伝的分散と親の影響を推定します。私たちの動物モデルは、相加的な遺伝的分散を推定するための変量効果として血統を含めることを除いて、個々の反応規範モデル (表 2 を参照) と構造が似ていました 28,45。さらに、母親の影響（主な養育者）の相対的な寄与を分割するために、ランダム効果としてサンプリングされた個人の母親の身元も含めました。このモデルでは、すべての変量効果 (プロジェクトのアイデンティティとグループ年を含む) 内に時刻の一次項および二次項のランダムな傾きも含めました。

利用可能なデータを使用して遺伝性を効果的にモデル化できることを確認するために、3 つの主要な異なる動物モデルを適合させました。まず、利用可能なすべての尿中コルチゾール値を使用して完全な動物モデルをフィッティングしました (完全な遺伝性モデル; 170 人からの 6,123 サンプル)。第二に、環境的または遺伝的影響がチンパンジーのさまざまな集団および亜種からのサンプルをプールしたことによるアーチファクトではないことを確認するために、タイの森でサンプリングされた個体のみを含むモデルを当てはめました（タイの遺伝性モデル、111 個体に属する 4,843 個のサンプル）。最後に、雄と雌のチンパンジーでは、それぞれ優勢順位と GC レベルの間に正と負の相関関係がある傾向があり 68,69、理想的には、コルチゾールレベルの個体差を正確にモデル化するためにモデルにこの相関関係を含めるべきです。ただし、特定の個人の行動データが限られているため (「方法」を参照)、データセット内のすべての個人にランクを割り当てることはできませんでした。したがって、ランクを割り当てることができる個人のみを含む 3 番目の遺伝率モデルを実行しました (優性遺伝率モデル; 141 人の個人からの n = 5691 サンプル)。

これらのモデルのそれぞれについて、固定効果の影響を考慮し（表 2 を参照）、遺伝学に起因する分散の割合（家系によって説明される分散として計算）、母性効果（母性のアイデンティティによって説明される分散）、および共有コミュニティ効果（グループ変数によって説明される分散）。遺伝性に関連するこれらの要因に加えて、グループ内時間的要因（グループ年変数によって説明される分散）、長期にわたる個人のアイデンティティ（個人のアイデンティティによって説明される分散）、および長期にわたる個人のアイデンティティに起因する分散の割合も計算しました。短期 (ID 年変数によって説明される分散)。これらすべての要因について、概日反応基準の各要素、つまり平均コルチゾールレベル（切片）と、時刻の一次項および二次項に対するコルチゾール反応について説明した分散の割合を計算しました（sensu51,52）。また、これらすべての要因によって説明される切片、線形傾き、および二次傾きの間の共分散の割合も推定しました。最後に、形質遺伝率モデルと呼ばれる完全遺伝率モデルのバリエーションを実装しました。このモデルでは、残差分散を含めて遺伝率を計算できるように、線形および二次概日傾きが存在しません 51,52。

完全遺伝モデルによる野生チンパンジーの概日コルチゾール反応の変動に対するランダム効果の相対的な寄与を図1に示し、母性影響と遺伝的影響の概要を表4に示します（すべての変動成分の詳細は表に示します）。補足資料の S10)。私たちのモデルの変動のほとんどは、特に平均コルチゾールレベルについて、長期的なグループ間差（96.9%、信頼区間 = 87.1、99.2%）によって説明されましたが、この予測因子の寄与はそれほど圧倒的ではなく、高値と関連していました。コルチゾールの概日変化の不確実性の程度 (二次傾き分散 = 14.5%、信頼区間 = 0.0、85.4%)。母親の影響と遺伝的影響は、コルチゾールの全体的な変動、特に平均コルチゾールレベルの変動をほとんど説明しませんでしたが、グループ内の変動のみに焦点を当てた場合、母親の影響は平均コルチゾール変動の8.3%（信頼区間 = 1.2、16.3%）を説明しました。、一方、遺伝的寄与はゼロとは区別できました。

a グループ間要因とグループ内要因によって説明される変動の割合。 b さまざまな要因によって説明されるグループ内変動の割合。どちらのプロットでも、説明された分散の割合の事後分布はバイオリンプロットとして表示され、四分位範囲は箱ひげ図で表されます。水平の破線は、グループ内分散の割合 1% を示します。

Taï および Dominance の遺伝率モデルでも同様の推定値が得られました (表 S11 および S12、図 S6-9)。これらのサブ分析は両方とも、メインモデルの結果について有益な情報を提供しました。まず、Taï モデルにおける群の分散への強い寄与により、共有群集効果が 2 つのチンパンジー集団にわたる結果をプールした結果ではないことが確認されました。一方、優性遺伝率モデルに優性ランクを含めると、母親の効果が遺伝的効果よりも高く、同等の結果が得られましたが、母親の効果の推定値のサイズは〜5％に減少しました（補足表S12）。この結果の類似性は、ランクだけでは、主要なモデルで観察された母親の効果を完全に説明できないことを示唆しています。

私たちの遺伝的および母性的影響の推定値の信頼区間は、かなりの不確実性を示していることに注意してください (表 4 を参照)。さらに、それらの値は動物モデルの変量効果の分散成分から導出されたものであるため、必ず正になります。したがって、母親の要因と遺伝的要因が検出可能な非ゼロ効果を決定するかどうかを評価し、それらの分散間の差異が偶然によるものであるかどうかをテストするために、データの再サンプリングを実行し、推定値がより高いケースの割合を計算しました。観察されたデータ (つまり、偽陽性) の場合。具体的には、相加的遺伝行列において、コミュニティ内の個人のアイデンティティを 100 回再シャッフルしました (したがって、グループレベルの環境および社会的要因の制御を維持しました)。遺伝的行列の並べ替え後に新たに兄弟として分類された個体は、予測因子「母性同一性」において同じ母親に割り当てられたため、遺伝的関係と母性の影響は常に一致しました。これにより、他のすべての予測因子の影響を変更せずに、相加遺伝行列の同じ構造と個体間の母系関係の同じ分布を維持しながら、偶然に予想される遺伝的および母系関係をシミュレートしたデータの順列を取得しました。

切片（平均コルチゾールレベル）に対する母体の影響については、100 個の順列のうち 1 個だけが観察データよりも低い推定値を示しました（図 2）。一方、時刻の線形および二次勾配（コルチゾール概日応答）については、14順列の 0% は、観察された値よりも高いか等しい値を示しました。これは、ほぼ確実に、切片と二次傾きに対する観察された効果は偶然では説明できないことを示唆しており、野生チンパンジーのコルチゾール表現型に対する母性効果の寄与がゼロではないことを裏付けています。

観察データから得られた分散推定値の中央値は、垂直の破線で表されます。ヒストグラムは、100 個の順列からの各推定値の数を表します。この順列分析では、分散の割合の計算には、技術的な予測因子である「プロジェクトの同一性」を含むすべての変量効果が含まれます。私たちが最終的に報告した母体効果の推定値は、その計算において生物学的予測因子のみを考慮しているため、ここで提示されているものよりも高くなります。補足資料の図 S6 は、遺伝率モデルにおけるすべての分散成分の順列を示しています。

また、順列を使用して、集団内分散のより高い割合が遺伝的影響ではなく母親によって説明されるという結果が偶然に発生する可能性があるかどうかをテストしました。並べ替えたデータセットとモデルのわずか 1% だけが、平均コルチゾールレベル (つまり、切片) に対する母親と遺伝的影響の分散推定値において、我々の観察データと完全遺伝率モデルを使用して特定されたものよりも大きな差異を生成しました (図 3)。同様の順列結果は、Taï および Dominance 遺伝率モデル (図 S10 および S11)、および形質遺伝率モデル (表 S13、図 S12-14) でも得られ、結果の堅牢性を裏付けています。

観察されたデータ (破線) およびデータの 100 個の並べ替え (ヒストグラム) における、母性効果によって説明されるグループ内分散の割合と遺伝的要因によって説明されるグループ内分散の割合の差の推定値。

我々は、野生チンパンジーのコルチゾール反応の形成には遺伝よりも母親の環境の影響が大きい一方、共有された群集効果がこの特定の表現型全体に最も明らかな影響を与えていると結論づけた。

私たちの研究では、170 個体からの 6,000 を超える尿サンプルから収集した最長 18 年間の長期データを活用して、野生チンパンジーの概日コルチゾール反応における一貫した個人差を特定しました。このユニークなデータセットを使用すると、モデルの「グループ」ランダム効果で表されるグループ全体の社会生態学的効果が、この種のコルチゾールレベルの変動に最も顕著な影響を与えることがわかりました。これらの効果は、隣接するチンパンジーのコミュニティを調べた場合にも当てはまります。社会生態学のこの支配的な影響にもかかわらず、遺伝的影響のみが個人差を引き起こすという証拠は限られているものの、私たちは、個人間の平均コルチゾールレベルの形成において母親の環境が重要な役割を果たしていることを認識することができました。私たちの結果は、さまざまなモデル構造に対して堅牢であり、母性および遺伝的影響の推定値がグループ構造のアーチファクトではないことを示すデータの並べ替えによって裏付けられています。さらに、コミュニティの共有効果は、チンパンジーのさまざまな集団や亜種からのサンプルをプールしたり、グループのサイズや性比などの確立されたコルチゾールのグループレベルの予測因子によっては説明できません。私たちの研究は、野生での長期データ収集の重要性、特に母親の世話が長引く長命種の場合に重要であることを示しています。また、これは、我々が記録したマクロ環境の共有群集効果と微環境の非遺伝的母性効果の両方の性質に関する重要な生物学的疑問を提起しており、これらを組み合わせると、チンパンジーの平均コルチゾールレベルにおける、固定効果構造を条件とする事実上すべての変動が説明される。

私たちの研究では、尿中コルチゾールレベルの変動の多くは長期的なグループ効果、短期的なグループレベル（「グループ年」ランダム効果）および個人レベル（「ID年」ランダム効果）に起因していました。因子はコルチゾール表現型に強い影響を及ぼしました。これらの短期効果は、野生動物におけるこの生理学的表現型の柔軟性を示しているが、チンパンジーにおけるコルチゾールレベルの一時的変動の集団レベルでの共通経験という興味深い現象も引き起こしている。同様の最近の研究では、野生のヒヒ（パピオ・シノセファルスとアヌビス）の個体群におけるマイクロバイオーム形質の遺伝率推定値は、季節の動態と食餌の変動に基づいて、年内および年ごとに大幅に変動し、表現型の差異の感受性、ひいては遺伝率の推定値が、共通の環境要因70.

チンパンジーでは、潜在的なグループレベルのストレス要因には、食料の入手可能性62、支配階層の不安定性57,68、同種の近隣コミュニティからの妨害58、病気の発生71が含まれます。後者は、病気の兆候を示す個人からのサンプルを除外したため、私たちの発見を説明する可能性は低いです（「方法」を参照）。しかし、私たちの研究で観察された長期的な地域社会の違いは、病気による死亡率が高かった期間などの極端な出来事による二日酔いによって部分的に引き起こされている可能性を排除することはできません。社会的絆はチンパンジーの協力の鍵であり 72、協力ネットワーク内で要となる個体を失うと、長期的に集団内の結束力の低下につながる可能性があり 73、ひいては集団全体のコルチゾールレベルに影響を与える可能性がある 74。支配階層の位置が頻繁に入れ替わる場合にも不安定性が生じる可能性があり、雄の順位の不安定性が雄のタイチンパンジーの尿中コルチゾール濃度に影響を与えることが示されている57。ほとんどの場合、順位が不安定になる期間は数年ではなく、数週間または数か月と短く続く傾向があり、我々の研究におけるコルチゾールレベルの長期的な集団差を必ずしも説明できるわけではありません。むしろ、階級を超えた社会的つながりや社会的力学が、グループレベルのストレスの違いに影響を与える可能性がある。コミュニティのサイズとコルチゾールレベルの間に負の相関関係があることがわかりました（補足資料の表S2を参照）。この関連性は、個人が広範な社会を維持するのに苦労する可能性がある大規模なコミュニティと比較して、小規模なコミュニティはコミュニティ間の競争により多くの被害を受ける可能性がある75が、コミュニティ内での競争が減少し、結束力と安定性が向上することから恩恵を受ける可能性があるという事実によって説明できるかもしれません75。ネットワーク76。将来の研究の方向性の 1 つは、野生チンパンジーのコルチゾール変動を引き起こすグループレベルの差異の説明変数として、人口動態と社会的結束におけるコミュニティの差異にさらに詳細に焦点を当てる可能性がある。

食料の入手可能性とそれに関連する競争に関して、タイ族のコミュニティは互いに隣接しており、食料の入手可能性におけるグループ間の変動は比較的わずかです（尿中コルチゾール濃度と食料の入手可能性におけるグループ間の違いの図については、図S15を参照してください77）。したがって、コルチゾールレベルのグループ間の違いを説明する主な要因としてこの要因を暫定的に無視することができます。チンパンジーは縄張り意識の強い種 78 であり、近隣コミュニティからの侵入率などの競争要因に関するより詳細な行動データを組み込むことは、コルチゾールレベルのグループ間の変動に関する将来の研究にも有益となるだろう。

私たちのデータセット内のグループレベルのストレス要因の特定のソースを分解することは、将来の研究の興味深い重要な手段です。平均コルチゾールレベルは生存率を予測するものであり9,12、データセットにおけるコルチゾールレベルのばらつきの多くはグループ間の要因によって説明されるため、コルチゾールレベルのグループレベルのばらつきの原因を理解することで、長期生存率の危険因子が浮き彫りになる可能性があります。特定のチンパンジーのコミュニティまたは集団。より広範には、これまでのほとんどの人を対象とした研究とは異なり、チンパンジーに焦点を当てたことにより、この種のコルチゾールレベルの既知の社会生態学的予測因子を組み込むという点で非常に堅牢なモデルを適合させることができました57,58,59,61,62,68。さらに、長期データセットを使用することで、コルチゾールレベルを横断的および縦断的に調べることができました。これは、人間の研究ではしばしば不可能なことです18、21、79。したがって、コミュニティレベルで共有される社会生態学がチンパンジーのコルチゾールレベルの主な予測因子であるという我々の発見は、ヒトを含む社会的で長命な種の生理学的可塑性についての我々の理解に、より広範な意味を与える。

私たちの結果は、長命種のコルチゾール表現型の形成における遺伝因子の役割が減少していることを示唆しています。注目すべきことに、遺伝的要因の役割は、小さいながらも検出可能な母親の環境の影響よりもさらに小さいです。この種では、出生時の性別は雄ですが、雌は通常、生涯に思春期に一度だけ分散します80。したがって、成体のチンパンジーはコミュニティに社会的に結びついており、その中で彼らは複雑なグループ内協力を示し、これは部分的には効果的なグループ外の指向性攻撃とグループ内防御を促進する78。人間の協力傾向は、個人の直接のコミュニティを超えて広がる可能性がありますが、協力は依然としてグループ内のえこひいきによって部分的に制限されており、それがグループ間の実質的な競争につながる可能性があります84。最近の人体研究では、ストレスへの曝露におけるコミュニティレベルの違いが、社会的不平等や文化におけるコミュニティレベルの差異に関連していることがわかっています85,86。社会的または生理学的ストレス要因の経験におけるこうしたコミュニティレベルの差異は、新型コロナウイルス感染症のパンデミックによってさらに浮き彫りになった87。私たちの結果は、ストレス要因への過度の曝露を減らすためのコミュニティレベルのアプローチは、私たちの最も近い現存する祖先、そしておそらくは人類や他の長命種の両方において、単一の個人を対象としたアプローチよりも効果的である可能性があることを示唆しています。

コルチゾールレベルの変動に対する個人レベルおよびグループレベルの一時的な影響が強く寄与していることを考えると、私たちの研究の主要な目的である、個人差に対するこのような明確な母親の影響を特定できたことは注目に値します。証拠が存在しないことは存在しないことの証拠ではありませんが、我々の結果に明らかな遺伝的影響が欠如していることは、少なくとも、我々の研究集団におけるコルチゾール表現型の形成において、母親の同一性が質的により強い影響を与えていることを示しています。最近のメタ分析で、Moore et al.28 は、形質の多様性に対する親の影響の強さを形成する上で、親のケアが果たす役割は限定的であることを発見しました。しかし、私たちが知る限り、この研究に含まれる種は、チンパンジーで観察された長期にわたる母と子の関係を示しています。私たちは、我々の結果が、母親の相対的な影響と遺伝的遺伝を比較対照するために、発育段階が長引いている他の動物や母親との関連性を持つ他の動物での研究を促進することを願っています。特定されたマクロ環境の社会生態学的影響と同様に、観察された母親の影響につながる特定のメカニズムを解明するには、さらなる研究が必要であり、長期にわたる母親のケア、エピジェネティックなプロセス、またはストレス因子の共有経験などの要因が説明可能である29,88,89。野生チンパンジーでは、母親の喪失はその後の生殖の成功に影響を及ぼしますが 37、母親の喪失後の概日コルチゾールパターンへの影響は成人期まで持続しないため、これが長期的な HPA 軸活性の変化の結果であるという証拠はありません 30。 HPA軸活性の変化のこの時間制限された性質は、逆境の影響、および潜在的に母親の影響がエピジェネティックなメカニズムによって説明されないことを示唆しています。

チンパンジーの子孫は 12 歳頃までほぼ永久的に母親と関係を持ちます 90。したがって、母親の社会表現型は未熟な子孫の社会環境の重要な決定要因です。これまでの研究では、母性優勢の状態が雄の未成熟チンパンジーの糞便 GC レベルに影響を与えるが、雌の未成熟チンパンジーには影響を及ぼさないことが示唆されている91。したがって、状態だけでは、我々の研究で特定された母性の影響の全範囲を説明できない可能性が高い（実際、我々は、我々が調査した個体に対して補足分析を行った）は優勢ランクを割り当てることができ、優勢ランクの何らかの影響を示唆していますが、ランクとは独立した明らかにゼロではない母性効果がありました;「方法」および表S12を参照)。チンパンジーの母親は、子孫との直接的な社会的相互作用の割合が異なる可能性があり、つまり、独自の母親スタイルを示すことができます92。げっ歯類の飼育下での研究では、母親の愛情の割合が子のストレス反応の制御に影響を及ぼし、GC 受容体プロモーター領域の DNA メチル化さえも誘導する可能性があることが示されています 29,31,34。チンパンジーのメスも独特の社会的表現型を持っています42。したがって、異なる母親から生まれた子供は、社会的行動や社会的パートナーとの接触が大きく異なります。しかし、これらの曝露の違いが、採取的な採餌93、特定の社会的関係や母親の社会的ネットワークの構成要素の継承83、多かれ少なかれ攻撃的になる準備ができているなど、技術的または社会的スキルの可変的な学習に変換されるかどうかは未解決の疑問です42。。これらの社会的競争要因は、栄養学的または社会的ストレス要因への曝露を介して HPA 軸の活動に影響を与える可能性があります 59,94,95。

私たちの研究では、コルチゾール表現型に対する遺伝的要因、特に遺伝的要因の寄与が、母親や環境の影響が通常測定できないヒト双子研究など、他の分析で報告された値と比較して低いことがわかりました（参考文献で強調されているように） .15）、またはそれほど複雑ではないモデル構造を使用する実験動物研究（例えば、参考文献23、26）。これらの研究で使用される家系はかなり異なります。人間の双生児の研究では、多くの場合 100 ～ 200 組の双生児とその両親がサンプリングされますが 15、特定の動物研究では血統内に 1000 匹を超える個体が含まれる場合があります (例 24)。長寿の哺乳類におけるこの種の最大のデータセットの 1 つを利用しているにもかかわらず (個体数、サンプル数、研究年数の両方の点で)、私たちの系譜は比較的小さいですが、動物研究の中で特別にそうというわけではありません (例: 参考文献.23）。それにもかかわらず、私たちのチンパンジーの家系の浅い性質は、私たちの推定の不確実性を説明できる可能性はありますが、私たちの研究で特定された遺伝的寄与の減少を説明する可能性は低いです。私たちのモデルには、チンパンジーのコルチゾールレベルの多数の社会生態学的予測因子57、58、59、61、62、68、および共有されたコミュニティ、遺伝、および母親の影響の相対的な寄与を捉えることができるランダム効果構造を含めました。私たちのベイジアンアプローチは、遺伝率推定の不確実性を捉えることを可能にし、順列分析は、単に家系の構造が原因で結果が期待されないことを示唆しており、私たちの研究における遺伝要素の定性的および相対的な寄与が残っていることを意味します。照らす。したがって、一般に、モデルの構造や複雑さが大幅に異なる場合、異なる研究間の分散の割合を比較することは困難ですが96、私たちの研究は、異なる多様なグループを含む大規模なデータセットを分析することが、モデルの関連性を明らかにする上で鍵となる可能性があるという事実を指摘しています。表現型形質を決定する際の、さまざまな生態学的条件、共有群集動態、および特異なグループの特徴。さらに、他の種での結果に基づいて、我々は、チンパンジーのコルチゾールの変動に遺伝学が影響を及ぼさないとは主張せず、母親およびグループレベルの社会生態学的影響の役割がより明確であるため、遺伝的影響を識別するのは困難であるとだけ主張する。したがって、これまでの研究では、環境効果と母性効果を効果的に分ける方法論的な限界により、長命種におけるコルチゾール表現型の形成における遺伝学の重要性が過大評価されていた可能性がある。

私たちの研究では、概日効果を考慮した平均コルチゾールレベルは、さまざまな生殖状態にある成人女性や未熟な個人を含む人口統計全体で再現可能であることを示すことができました。しかし、Sonnweber et al.49 とは異なり、概日の傾きではなく、平均コルチゾールレベルの一貫した個人差に対する強力な裏付けのみが見つかりました。この不一致は、3 つの要因の組み合わせによるものと考えられます。まず、個人を含めるためにより厳格な基準を使用したにもかかわらず、大幅に多くのサンプル、個人、性別、年齢層を含めました。第二に、必然的に、尿サンプルの希釈について異なる補正が 2 つの研究で使用されました (Sonnweber et al.49 ではクレアチニン補正された尿中コルチゾール、現在の研究では比重補正された尿中コルチゾール、「方法」を参照)。。これらの各方法から得られる尿中コルチゾール濃度は通常相関していますが（弱いとはいえ、私たちのデータセットにもあります）、値の範囲は異なり、定量化された概日傾きの変動の程度に影響を与える可能性があります。第三に、私たちのモデルは本質的に構造がより複雑であり（たとえば、各変量効果と傾きのレベルの数）、そのため、異なる研究間の再現性を比較することが困難になる可能性があります96。私たちは、私たちが取り組んでいる問題とデータセットのサイズのために必要なアプローチが、概日傾きの個人差の微妙さを評価するには最適ではない可能性があると予想しています。それにもかかわらず、Sonnweber et al.49 とのこの矛盾にもかかわらず、両方の研究にわたって、サンプルサイズ、モデルの複雑さ、コルチゾール濃度の計算に使用される補正係数の違いに関係なく、平均コルチゾールレベルには一貫した個人差があるという明らかな証拠が見つかりました。

結論として、私たちの研究では、共有群集効果のマクロ環境と母親の効果の微環境が、チンパンジーの生涯にわたるコルチゾール変動に主な影響を与えています。ヒトの双子の研究における証拠の重要性を考えると、チンパンジーのコルチゾール制御に対する明確な遺伝的影響が欠如していることは驚くべきことであり、非遺伝的な母親の影響やコミュニティの影響などの非遺伝的要因を考慮に入れることができない場合、ヒトの研究を解釈する際には注意が必要であることを示唆しています。アウト22。この分類群におけるコルチゾール制御に対する遺伝学および非遺伝的環境影響の相対的な寄与を完全に理解するには、ヒトを含む他の類人猿集団に対する同様の研究が不可欠である。実際、最近の研究では、人間社会ではストレスへの曝露におけるコミュニティレベルの差異が蔓延していることが示されています85,86。私たちの結果は、異なるグループ固有のストレスレベルの経験が、私たちの進化の歴史の共通の側面である可能性があることを示しています。全体として、母親と非母親の両方のコミュニティレベルの影響の正確なメカニズムを決定することは、明らかにさらなる研究に値し、長寿の社会的種の生理機能の形成における社会、親、および発達の可塑性の役割の理解に貢献するでしょう。

私たちは、2000 年から 2018 年の間に 2 つのチンパンジーの亜種の 2 つの現場から収集した長期の行動、人口統計、生理学的データを使用しました。コートジボワールのタイ国立公園 (北緯 5 度 52 分、東経 7 度 20 分) では、ニシチンパンジーの 3 つのコミュニティ (東、北、南 97;) とウガンダのブドンゴ保護フィールドステーション (北緯 2 度 03 分、東経 31 度 46 分）、データは東部チンパンジーの 2 つのコミュニティ（ソンソとワイビラ 98,99）から収集されました。

タイとブドンゴの両方で、チンパンジーに関するデータは、地元で雇用されている現場助手と客員研究員の組み合わせによって体系的に収集されています。長期的なデータには、グループ構成の毎日のカウント、および焦点観察と自由サンプリングの組み合わせを使用した行動および社会的相互作用の記録が含まれます100。チンパンジーの観察中に、観察者は識別可能な個体から便宜的に尿と糞便のサンプルを収集しました。タイでは、チンパンジーの定期的な観察が 1990 年に始まり (北部、1990 ～ 2018 年、南部、1999 ～ 2018 年、東部、2007 ～ 201897)、定期的な尿サンプル収集 (下記参照) が 2000 年に開始されました (北部と南部、2000 ～ 2018 年)。 ; イースト、2003 ～ 2018 年）。ブドンゴでは、チンパンジーの定期的な観察が 1994 年に始まり（ソンソ、1994 ～ 2018 年、ワイビラ、2011 ～ 201898,99）、定期的な尿サンプルの収集が 2005 年に始まりました（ソンソ、2005 ～ 2018 年、ワイビラ、2017 ～ 2018 年）。

プラスチック製のピペットを使用して、地面または植物から 2 ml または 5 ml のクライオバイアルに尿を移し、識別可能な個人から尿を収集しました。クライオバイアルはキャンプに戻ったら、通常は収集から 12 時間以内に液体窒素中で保管されました。凍結サンプルはドライアイスに詰めてドイツ、ライプツィヒのマックス・プランク進化人類学研究所に輸送され、冷凍庫で 20 °C 以下で保管されました。

LCMS63 と MassLynx ソフトウェア 101 を使用して、各サンプルの尿中コルチゾールレベルを定量しました。内部標準として、プレドニゾロン (モデルでは「古い方法」としてコード化されている、つまり 2016 年 7 月より前に分析されたほとんどのサンプル 63) またはテストステロン d4 (「新しい方法」、つまり 2016 年 9 月以降に分析されたすべてのサンプル 62) を使用しました。「新しい方法」を使用して分析されたサンプルは、「古い方法」のサンプルよりも尿中コルチゾール濃度が高くなる傾向があったため、統計分析に固定効果として LCMS 方法論を含めました (下記を参照)。品質管理に関するバッチ内およびバッチ間の変動係数は、それぞれ 8.29% および 13.59% でした。

各サンプルについて、屈折計 (TEC、オーバーラムシュタット、ドイツ) を使用して比重 (SG) を測定しました。 SG 値は、Miller et al.64 によって概説された式を使用して、尿中の水分含有量の変動についてコルチゾール測定値を補正するために使用されました。

母集団平均は、この分析に含まれるサンプルから導出されました。 SG の人口平均は、タイでは 1.02、ブドンゴでは 1.02 でした。

糞便サンプルは識別可能な個人から収集されました。サンプルはビニール袋を使用して収集され、その後エタノールに直接保存されるか、シリカゲル上で乾燥されるか、または 2 段階のエタノール-シリカ法を使用して収集されました102。乾燥したサンプルは、シリカに入れてドイツ、ライプツィヒのマックスプランク進化人類学研究所に輸送されました。

これらのサンプルを使用して、428 人 (タイでは n = 259、ブドンゴでは n = 169) の DNA のマイクロサテライト遺伝子型解析が 1999 年以来実施されており、19 座位で平均 83% の完全な遺伝子型が得られました。 QIAamp DNA 便 (Qiagen) または GeneMATRIX 便 DNA 精製 (Roboklon) キットのいずれかを使用して、各サンプル約 100 mg を抽出しました。我々は、以前に詳述した 65 ように、19 のマイクロサテライト遺伝子座を含む 2 段階増幅法を使用して DNA 抽出物の遺伝子型を特定しました。 CERVUS 3.0 ソフトウェア 103 を使用し、80 および 95% の信頼評価を使用して、個人の同一性を確認する「同一性分析」機能と、母性を確認し父性を割り当てる「親子関係分析」機能を使用して、結果の遺伝子型を比較しました。父親の場合、それぞれの父親割り当ては高い確率で行われ、他の潜在的な種牡馬（グループ内に同時に存在する成人雄）は 2 つ以上の不一致によって除外されました。合計すると、データセットに含まれる個人の 43% に父親を確実に割り当てることができました。

各個人の概日パターンの正確な測定値を提供するために、コルチゾールレベルが上昇していると予想され、正常な概日パターンを代表していない特定のサンプルを除外しました。ここでは、サンプル除外プロセスについて詳しく説明します。

チンパンジーを含む雌の霊長類では、コルチゾールレベルは生殖状態によって変化します59。チンパンジーの妊娠期間は約 240 日です104。人口統計データと子供の誕生日を使用して、女性を 3 つの生殖状態 (sensu59) に割り当てました。妊娠中 (子供の誕生までの 240 日間)、授乳中 (1095 日間 [集団内の周期の平均再開に基づく)] ] 子孫の誕生後）およびサイクリング（雌が妊娠中または授乳中として割り当てられていないその他の期間）。サンプリング時に生殖状態を雌に割り当てることができたすべての成人雌サンプルを含めました。さらに、関連研究 56,59 に従って、妊娠中にコルチゾールレベルが上昇する傾向があるため、妊娠中の女性からのサンプルを除外しました。実際、母体と胎児の HPA 軸の間で相互作用が発生する可能性があり、単独で母体のコルチゾールレベルを正確に決定することが困難になります 105。

未熟なチンパンジー（12 歳未満）では、母子分離によりコルチゾールの分泌が増加し、コルチゾールの概日パターンに短期的な影響を及ぼします 30。したがって、未熟な個体が12歳（社会的成熟）より前に母親を亡くした場合、未熟な時期に母親を失った後に収集されたサンプルを除外しました。しかし、成熟したチンパンジーにおける母性喪失の長期的影響の証拠はない 30 ため、未成熟期における母性喪失に関係なく、すべての成熟した個体が含まれた。さらに、けがや病気はコルチゾールレベルを上昇させ、チンパンジーの概日コルチゾールパターンに影響を与える可能性があります71。タイとブドンゴの両施設では、研究者らがチンパンジーの怪我や病気の兆候を現場の獣医師に体系的に報告している。これらの報告は獣医師によって検証され、記録されます。これらの記録を使用して、サンプリング日に病気または怪我の症状を示した個人からのサンプルを除外しました。

最後に、雄と雌のチンパンジーでは、それぞれ優勢ランクと GC レベルの間に正と負の相関関係がある傾向があります 60,68,69。しかし、私たちの研究の1つのグループ（ワイビラ）では、メスの順位を計算するにはデータが不十分であり、すべてのグループにおいて、未熟な個体は伝統的に支配階層の一部とはみなされておらず、他の未熟な個体への服従を示すことはほとんどありません。その結果、自信を持って優性ランクを割り当てることができる個体の数は限られており、それが遺伝率分析のためのサンプルサイズと家系の深さを制限することになります。したがって、私たちが報告した主なモデルでは、支配順位を固定効果として含めていませんでした。それにもかかわらず、霊長類におけるストレスに関連した支配順位の重要性が確立されていることを考慮して、我々は補足分析を実施した。成熟した成人男性と女性（十分なデータが不足していたワイビラ女性を除く）については、劣位の個体から与えられる一方向の鳴き声である喘ぎ声の発声を使用して支配順位を計算しました106。 Elo 評価アプローチの尤度ベースの適応を使用してランクを計算しました 107,108。サンプリング日ごとに被験者に継続的な Elo ランクを割り当てました。各スコアは、各グループ内で 0 (最低ランク) と 1 (最高ランク) の間で標準化されました。補足分析に未熟な個体を含めることができるようにするために、成人間の順位をカテゴリ変数に変換しました。観察日ごとに平均以上の Elo 評価を持つ男性と女性は、「高ランクの男性」および「高ランクの男性」とみなされます。「-ランクの女性」はそれぞれ、平均を下回る評価を持つ人はそれぞれ「低ランクの男性」と「低ランクの女性」とみなされます。そして、観察日の母親の階級区分に基づいて、未成熟個体を「上位雌の子」または「下位雌の子」に分類した。私たちは、未成熟株内に線形階層を作成するのではなく、この保守的なアプローチを採用しました。これは、未成熟株内に階層を確立するためのデータが不十分であり、子孫が直線的に順位を継承するという証拠が不足しているためです。実際、事例証拠は、未熟児の優勢性は母親よりも年齢によって左右される可能性が高いことを示唆しています。この新しいデータセットには、5,691 個のサンプルと 141 人の個人が含まれています。このデータセットを使用した別の遺伝率分析の結果は表 S12 に報告されており、ここでも遺伝的影響と比較して非遺伝的母性影響の寄与が実質的に高いことがわかります。

各個人の概日コルチゾールパターンを確実に特徴付けることができるように、午前と午後の両方の時間帯に収集された、年間最低 3 回の尿サンプルを持つ個人のみを含めました。これにより、最も早いサンプルと最新のサンプルが少なくとも 6 時間離れています。 h. この基準の理由は、サンプリングの特定の年以内に各個人について意味のある 2 次概日傾きをモデル化できるようにするためでした 30。

すべての個人のコルチゾールの概日パターン (コルチゾール反応基準の測定) を正確にモデル化するために、線形および二次時間変数と他のすべての固定効果の間の相互作用を組み込みました。我々は、成人（12 歳以上）と未熟な個体（12 歳未満）を区別するために 12 歳を使用しました。これは、個体が主に母親から独立して社交し採餌する年齢であるためです90。人口統計上の分類（成人男性、サイクリング女性、授乳中の女性、未熟な男性、未熟な女性）とサンプリング日の各個人の年齢に加えて、コルチゾールレベルに影響を与えることが知られている多くの制御変数を分析に含めました。霊長類では、グループのサイズと交配競争57、59、60の両方がGCレベルに影響を与える可能性があるため、成体の数（平均[+SD]、東13.81[+2.19]、北8.92[+1.33]、南16.52[ +2.58]、ソンソ 36.35[+4.12]、ワイビラ 54.11[+2.50]）および男女の性比（平均[+SD]、東 0.35[+0.12]、北 0.50[+0.19]、南 0.37）各サンプルのサンプリング時点では[+0.10]、ソンソ0.49[+0.05]、ワイビラ1.02[+0.02])。最後に、降水量、温度、湿度、食物の入手可能性の季節変動がチンパンジーのコルチゾールレベルに影響を与える可能性があるため62、我々はサンプリングのユリウス日を円変数に変換し、そのサインとコサインをモデルに含めることでこの年々変動を考慮しました61,62,109。

すべてのデータの準備、モデル、分析は、R バージョン 3.6.3110 と RStudio インターフェイス 111 を使用して実行されました。モデルをテストする前に、「car」R パッケージ 112 の vif 関数を混合モデルの線形モデルバージョン (つまり、変量効果の欠如) に適用し、分散膨張係数 (VIF) の検査を通じて共線性の問題をテストしました。「サイト」または「グループ」のいずれかがモデルに含まれている場合、両方の変数が互いに共線性があるか、「グループサイズ」と共線性があるため、共線性の問題が発生しました。したがって、「グループサイズ」のみを保持し、残りのすべての VIF が 2.90 未満になりました。「グループ」と「グループ年」も、グループレベルの交絡を説明するための変量効果として含まれています。潜在的な一時的なバッチ効果をさらにテストするために、年月変量効果を使用して追加のモデルを実行しました (1 つはすべてのサンプルを使用し、もう 1 つは複数の母集団でデータが利用可能なデータポイントのみに分析を制限しました)。結果 (補足資料の表 S14) は、主要な結果で示されたそれほど複雑ではないモデルと定性的かつ定量的にほぼ同一でした。

すべてのモデルは、R パッケージ「brms」113 を使用してガウス誤差分布に適合しました。すべてのモデルで、数値変数は Z スコアとして標準化されました。固定効果 (β~Normal(0,1)) とランダム効果 (スチューデント t 分布 (3, 0, 10)) については弱く正規化した事前分布を使用してモデルを適合させます。ランダムな傾きの共分散行列。すべてのモデルについて、4000 回の反復の 4 つのチェーンを指定し、そのうちの半分はウォームアップに当てられました。サンプリング診断 (Rhat <1.1) とトレースプロットにより、すべてのモデルでチェーンの収束が確認されました。有効サンプルサイズでは、すべてのモデルのサンプリングの自己相関に問題がないことが確認されました。「brms」の pp_check 関数を使用した事後予測チェックでモデルをさらに検証しました (補足資料の図 S16 および S17)。

我々は、ランダム効果として個体の家系を含めることによって形質の相加的遺伝的分散を推定する「動物モデル」を当てはめることによって、尿中コルチゾールレベルの遺伝性とその概日パターンを推定した45。血統は、R パッケージ「MasterBayes」114 を使用して生成されました。相加遺伝行列は、R パッケージ「AGHmatrix」115 の Amatrix 関数を使用して計算されました。

参考文献 45、46、47、48 と同じアプローチに従って、反応規範の再現性と遺伝性を計算しました。具体的には、平均コルチゾールレベルの分散 Vintercept、時刻に対する線形コルチゾール応答 (傾き) の分散 Vlinear、および時刻に対する 2 次応答 (傾き) の分散 Vquadratic を分割しました。これらは、データの技術的側面に関連する予測変数 (つまり、プロジェクトの変量効果) によって説明されるものを除いた合計分散として計算されました。

再現性分析では、尿中コルチゾール濃度のグループ内総分散 (Vtotal) を、年にわたる個人のアイデンティティ (Vindividual) と年内の個人のアイデンティティによって説明される分散の合計、つまり ID 年変数 (VID 年) として計算しました。分散は、複数年にわたるグループ同一性 (Vgroup)、および複数年内のグループ同一性、つまりグループ年変数 (Vgroup-year) によって説明されます。

長期形質再現性（つまり、個人差によって説明される年間のすべての尿中コルチゾール濃度の分散の割合）は次のように計算されました。

個人/V合計

短期形質の再現性（つまり、個人差によって説明される数年以内のすべての尿中コルチゾール濃度の分散の割合）は次のように計算されました。

VID 年 + 個人/Vtotal

平均コルチゾールレベルの反応ノルム再現性（つまり、個人差によって説明される平均コルチゾールレベルの変動の割合）は次のように計算されました。

個人/(個人 + VID-年)

時間帯に対する線形コルチゾール反応の反応ノルム再現性（つまり、個人差によって説明される、時間帯に対する線形コルチゾール反応の変動の割合）は、時間帯の線形項のランダムな傾き推定値の分散を使用して計算されました。個人のアイデンティティ (Vlinear,individual) と ID 年 (Vlinear,ID-year) の変量効果:

Vlinear,個人/(Vlinear,個人 + Vlinear,ID年)

同様に、二次コルチゾール応答の反応ノルムは次のように計算されました。

二次関数、個別/(二次二次関数、個別 + 二次二次関数、ID 年)

遺伝率分析と Vintercept、Vlinear、Vquadratic のそれぞれについて、グループ内 (Vwithin) とグループ間 (Vgroup) の分散を分割しました。

したがって、共有コミュニティ効果によって説明される分散の割合は次のようになります。

コミュニティの共有効果によって説明される平均コルチゾールレベルのばらつき =

Vgroup、切片/(Vgroup、切片 + Vwithin、切片)

共有コミュニティ効果によって説明される、時間帯に対する線形コルチゾール反応の分散 = Vgroup、線形/(Vgroup、線形 + Vwithin、線形)

共有コミュニティ効果によって説明される時間帯に対するコルチゾール応答の二次関数の分散 = Vgroup、二次関数/(Vgroup、二次関数 + Vwithin、二次関数)

グループ内分散は、反応規範の各成分について、グループ同一性を除くすべての生物学的予測因子によって説明される分散の合計として定義されます。したがって、完全遺伝性モデルの場合は次のようになります。

平均コルチゾールレベルのグループ内分散 (Vwithin、切片) = Vgenetic、切片 + Vmother、切片 + Vgroup 年、切片 + Vindividual、切片 + VID 年、切片

時刻に対する線形コルチゾール反応のグループ内分散 (Vwithin,linear) = Vgenetic、線形 + Vmother、線形 + Vgroup-year、線形 + Vindividual、線形 + VID-year、線形

時刻に対する線形コルチゾール反応のグループ内分散 (Vwithin,quadratic) = Vgenetic、quadratic + Vmother、quadratic + Vgroup-year、quadratic + Vindividual、quadratic + VID-year、quadratic

したがって、遺伝的要因によって説明される反応規範成分の集団内分散の割合（以後、集団内遺伝遺伝率として報告される）は、次のように定義されます。

平均コルチゾールレベルの集団内遺伝率 = Vgenetic、切片/Vwithin、切片

時間帯に対する線形コルチゾール反応の集団内遺伝率 =

Vgenetic、線形/Vwithin、線形

時刻に対する二次コルチゾール反応の集団内遺伝率 = Vgenetic、二次/Vwithin、二次

同様の定式化が、母親のアイデンティティによって説明される分散にも適用され、これ以降は母親の効果として定義されます。

平均コルチゾールレベルに対するグループ内の母体の影響 = Vmother、切片/Vwithin、切片

時刻に対する線形コルチゾール反応に対するグループ内の母親の影響 = Vmother、線形/Vwithin、線形

時刻に対する二次コルチゾール反応に対するグループ内の母親の影響 = Vmother、二次/Vwithin、二次

また、反応ノルム成分で分散が階層化されていない形質遺伝率モデルも実装しました。そのため、説明のつかない残差分散 Vresidual を総分散で考慮することができます。

この場合、遺伝率は次のように定義されます。

Vgenetic/(Vgenetic + Vmother + Vgroup 年 + Vindividual + VID 年 + Vresidual)

すべての方法は非侵襲的であり、コートジボワール研究環境省およびコートジボワール公園保護区によって承認されました。研究のすべての側面は、マックス・プランク協会とドイツのマックス・プランク進化人類学研究所霊長類学部（www.eva.mpg.de/primat/ethical-guidelines.html）の両方の倫理方針に準拠しています。人間以外の霊長類の倫理的扱い。

研究デザインの詳細については、この記事にリンクされている Nature Portfolio Reporting Summary を参照してください。

分析で使用されたすべてのデータは、Figshare (https://doi.org/10.6084/m9.figshare.13720765.v1)116 から入手できます。分析で使用されるすべてのコードは、https://github.com/fabrimafe/cortisol_heritability から入手できます。

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許可を与えてくださったコートジボワールの科学高等科学省、コートジボワール国立公園保護区、ウガンダ野生生物局、ウガンダ国家科学技術評議会に感謝します。研究。コートジボワールでは、コートジボワールスイス科学科学センターとタイチンパンジープロジェクトのスタッフの方々のご支援に感謝いたします。ウガンダでは、ブドンゴ保護フィールドステーションの管理者とスタッフに感謝します。私たちは、調査現場の設置におけるクリストフ・ボエッシュ氏とヴァーノン・レイノルズ氏の尽力と、長年にわたるデータ収集への貢献に感謝しています。また、このプロジェクトのデータ生成に協力してくださった多くの現場および研究アシスタントに感謝します。私たちは、ドイツ、ライプツィヒのマックス・プランク進化人類学研究所のトビアス・デシュナーとリンダ・ヴィジラントの研究室で行われた研究、特にローシン・ムルター、ヴェラ・シュメリング、ジャネット・グライシュ、アネット・ニックリッシュ、ジュリアン・ダム、キャロリンの努力に非常に感謝しています。ラウニーとジャレッド・コバーン。また、このテーマについて有益な議論をしていただいた Ruth Sonnweber 氏と Verena Behringer 氏にも感謝します。この研究は、CCに授与された欧州連合のHorizon 2020研究およびイノベーションプログラム（助成契約番号679787）に基づいて、マックス・プランク協会と欧州研究評議会（ERC）から資金提供を受けました。 LSはミネルバ財団から支援され、CYAとAPはLSBリーキー財団から資金提供を受け、CYAはまたSubvention Egalité（スイス、ヌーシャテル大学）およびFonds des Donations（スイス、ヌーシャテル大学）から資金提供を受けました。 CG はウェナー・グレン財団によって支援されました。 VM は、RMW (WI 2637/3-1) に付与されたドイツ財団財団 (DFG) の助成金によってサポートされました。タイチンパンジープロジェクトの中核となる資金は 1997 年からマックスプランク協会によって提供され、ブドンゴ保護フィールドステーションには 2008 年からスコットランド王立動物学会によって提供されました。

Projekt DEAL によって実現および組織されたオープンアクセスの資金調達。

これらの著者は同様に貢献しました: Patrick J. Tkaczynski、Fabrizio Mafessoni。

この作品は、Roman M. Wittig、Catherine Crockford の著者が共同で監修しました。

マックス・プランク進化人類学研究所、ライプツィヒ、ドイツ

パトリック・J・トカチンスキー、ファブリツィオ・マフェッソーニ、セドリック・ジラール＝ブッツ、リラン・サムニ、ヴァージル・マニン、プリンス・D・バレー、リンダ・ヴィジラント、ローマン・M・ウィティッグ、キャサリン・クロックフォード

タイチンパンジープロジェクト、スイス科学研究センター、アビジャン、コートジボワール

パトリック・J・トカチンスキー、セドリック・ジラール=ブッツ、リラン・サムニ、ヴィルジル・マニン、アンナ・プレイス、プリンス・D・ヴァレ、ローマン・M・ウィティッグ、キャサリン・クロックフォード

リバプール・ジョン・ムーアズ大学生物環境科学部、リバプール、英国

パトリック・J・トカチンスキー

ワイツマン科学研究所、植物環境科学部、レホヴォト、イスラエル

ファブリツィオ・マフェッソーニ

The Ape Social Mind Lab、認知科学研究所、CNRS UMR 5229、リヨン、フランス

セドリック・ジラール＝ブットス、ローマン・M・ウィティッグ、キャサリン・クロックフォード

ハーバード大学、人間進化生物学部、ケンブリッジ、マサチューセッツ州、米国

リラン・サムニ & エリン・G・ウェスリング

英国セント・アンドリュース、セント・アンドリュース大学、心理学・神経科学学部、社会学習および認知進化センター

リラン・サムニ & キャサリン・ホバイター

ヌーシャテル大学、生物学研究所、認知比較、ヌーシャテル、スイス

コリン・Y・アッカーマン & クラウス・ツバービューラー

スターリング大学心理学部（英国スターリング）

パヴェル・フェデュレク

熱帯保護研究所、環境研究所、芸術科学教育学部、フロリダ国際大学、マイアミ、フロリダ州、米国

クリスティーナ・ゴメス

世界自然保護基金、ザンガサンガ保護区、BP 1053、バンギ、中央アフリカ共和国

テレーゼ・レーリヒ

ロベルト・コッホ研究所、高病原性微生物の疫学、ベルリン、ドイツ

テレーゼ・レーリヒ

アグロフェレストリー研修および研究ユニット、ジャン・ロルニョン・ゲデ大学、ダロア、コートジボワール

プリンス・D・ヴァレ

WWF ドイチュランド、ベルリン、ドイツ

リヴィア・ウィッティガー

ペリーワールドハウス、ペンシルバニア大学、フィラデルフィア、米国

ジンタ・サマーズ

認知科学研究所、比較生物認知、オスナブリュック大学、オスナブリュック、ドイツ

トビアス・デシュナー

PubMed Google Scholar でこの著者を検索することもできます

CC、CGB、FM、PJT がこの研究を発案しました。 AP、CC、CG、CGB、CYA、EGW、LS、LW、PF、PJT、PDV、RMW、TD、TL、VM、および ZS がデータを収集しました。 TD、LS、CH、KZ、CC、RMW は長期データを提供しました。 PJT、FM、CC、CGB、PF、TD、RMW が研究の設計に協力しました。 FM、CGB、PJT が統計分析を実行しました。 TD は実験室分析を監督しました。 LV は遺伝的親子関係の分析を監督し、実施しました。 PJT が原稿の最初の草稿を書き、著者全員がその後の編集に貢献しました。

パトリック・J・トカチンスキーまたはファブリツィオ・マフェッソーニへの通信。

当社には報告すべき競合する利害関係はありません。

Communications Biology は、この研究の査読に貢献してくれた Zachary Laubach と他の匿名の査読者に感謝します。主な担当編集者: Christopher Hine および Luke R. Grinham。査読ファイルが利用可能です。

発行者注記 Springer Nature は、発行された地図および所属機関の管轄権の主張に関して中立を保っています。

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転載と許可

トカチンスキー、PJ、マフェッソーニ、F、ジラール・ブットス、C 他共有群集効果と非遺伝的母親環境が野生チンパンジーのコルチゾールレベルを形成します。 Commun Biol 6、565 (2023)。 https://doi.org/10.1038/s42003-023-04909-9

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受信日: 2022 年 12 月 10 日

受理日: 2023 年 5 月 3 日

公開日: 2023 年 5 月 26 日

DOI: https://doi.org/10.1038/s42003-023-04909-9

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